140 лет назад в Киото появился ужасный демон, известный как Нечистивый король. Его дыхание и даже отрубленные части тела были наполнены смертельным ядом, который убивал всё живое на своём пути. Буддийский монах Фукаку, с огромным трудом, смог победить этого чудовища, разрубив его сердце. Однако сердце не было уничтожено, а превратилось в два глаза. Фукаку основал секту Мё Дхарани, разделил глаза Нечистивого короля и запечатал их, поручив своим потомкам обеспечить, чтобы этот монстр никогда не воскрес.

Прошло почти полтора века, и секта Мё Дхарани начала терять свою силу. Новый глава секты, Тацума Сугуро, решил объединить её с Орденом истинного креста. Он отправил новое поколение учеников в Академию, а один из глаз Нечистивого короля передал Мефисто. История этого сезона начинается спустя несколько дней после суда над Рином. Юкио и Шуре получают задание задержать вора, укравшего глаз Нечистивого короля, который был спрятан на территории Академии.

Казалось бы, простая миссия оборачивается катастрофой. Теперь необходимо защитить второй глаз любой ценой, иначе Нечистивый король может воскреснуть. Сериал продолжает экранизацию оригинальной манги «Синий экзорцист», игнорируя концовку аниме «Синий экзорцист». В этом сезоне зрители увидят новые приключения Юкио и его друзей, борющихся с силами зла, чтобы предотвратить возрождение Нечистивого короля и защитить мир от ужасающей угрозы.